Введение 2
Обзор литературы 5
Симбиотические микроорганизмы у губок 6
Симбиотические микроорганизмы у кораллов 9
Особенности симбиотических отношений мшанок и бактерий 13
Материалы и методы 18
Методы световой и электронной микроскопии 18
Молекулярные методы для определения систематического статуса бактериальных симбионтов 19
Результаты 20
Расположение и размерные характеристики фуникулярных тел в зооидах Aquiloniella
scabra 20
Ультраструктура фуникулярных тел 24
Тонкое строение бактериальных симбионтов 30
Систематический статус симбионтов 33
Обсуждение 34
Список литературы 40
Благодарности 48
В природе явление симбиоза многообразно и представлено спектром различных отношений между организмами, в связи с чем существует несколько определений этого явления. Впервые термин «симбиоз» был использован в 1879 году немецким микологом Генрихом де Бари, и определялся как “the living together of unlike organisms”. В настоящее время этот термин используется в своем первоначальном значении, то есть для обозначения продолжительного сосуществования организмов разных видов.
По характеру взаимоотношений между организмами принято выделять мутуалистические отношения - приносящие пользу обоим видам, комменсализм - в случае, если выгоду получает только один организм, не нанося при этом вреда другому, и паразитизм - если один из организмов получает выгоду за счет другого. По степени зависимости одного организма от другого принято характеризовать симбиоз как облигатный - в случае, когда существование одного организма невозможно без другого, и факультативный - когда сосуществование организмов не является обязательным условием жизни организмов обоих видов.
Разнообразные симбиотические ассоциации встречаются повсеместно. Они характерны как для одноклеточных, так и многоклеточных организмов и распространены во всех средах обитания. Особенно широко распространены симбиотические отношения с микроорганизмами. Многоклеточные животные предоставляют микроорганизмам огромное число потенциальных экологических ниш. Хотя микроорганизмы в численном и объемном соотношении могут значительно превосходить хозяина, в симбиотической ассоциации традиционно принято называть «хозяином» самого крупного многоклеточного представителя (Gilbert et al. 2012). По некоторым оценкам число бактериальных клеток, населяющих пищеварительный тракт человека, превышает примерно в 10 раз число соматических и половых клеток хозяина (Backhed et al. 2005) а объем симбиотических цианобактерий некоторых губок может достигать почти половины объема клеток хозяина (Whitton and Potts, 2000).
Наибольшее внимание исследователей привлекают ассоциации с патогенными микроорганизмами из-за клинического значения данного направления исследований. Однако в последние годы заметен возросший интерес к изучению мутуалистических взаимотношений между организмами. Для таких отношений также иногда используется термин «симбиоз», только в уже более узком смысле, подчеркивающем характер взаимодействия (Moran, 2006).
Среди морских модульных организмов в наибольший степени изучены симбиотические ассоциации с микроорганизмами у губок и кораллов. Вместе с мшанками, эти группы беспозвоночных животных являются доминирующими эпибионтами в бентосных сообществах (McKinney and Jackson 1989; Ryland 2005). Однако исследования симбиоза мшанок с микроорганизмами кране ограничены.
Наличие симбиотических бактерий у мшанок впервые было описано в прошлом веке французской исследовательницей Люто (Lutaud 1964). В большей части ее исследований применялись гистологические методы, и в одной из работ изучение бактериальных симбионтов проводилось при помощи электронной микроскопии (Lutaud 1986). На этом исследования ультраструктуры симбиотических бактерий и ассоциированных с ними тканей хозяина практически прекратились.
Изучение ультраструктуры организмов является одним из эффективных способов приблизиться к пониманию отношений между хозяином и его симбионтами. Исследование тонкого строения бактериальных клеток и тканей мшанок позволяет говорить о возможном характере взаимодействий в симбиотической системе.
Целью нашей работы стало изучение особенностей взаимоотношений между симбиотическими бактериями и мшанками на примере хейлостомной мшанки Aquiloniella scabra,широко распространенной в Белом море.
Для достижения цели были поставлены следующие задачи:
1. Собрать колонии Aquiloniella scabraи зафиксировать образцы.
2. Описать строение симбиотических бактерий и ассоциированных с ними тканей хозяина на световом и электронно-микроскопическом уровне.
3. Определение систематического положения симбиотических бактерий.
4. Проанализировать полученные результаты и сравнить с литературными данными.
1. Островский А.Н. Эволюция полового размножения мшанок отряда Cheilostomata. // СПб.: Изд-во С.-Петерб. ун-та, 2009. 403 с.
2. Adams, D. G. (2000). symbiotic interactions. In The Ecology of Cyanobacteria (pp. 523-561).
3. Anderson, C. M., & Haygood, M. G. (2007). a-proteobacterial symbionts of marine bryozoans in the genus Watersipora. Applied and Environmental Microbiology, 73(1), 303¬311.https://doi.org/10.1128/AEM.00604-06
4. Backhed, F., Ley, R. E., Sonnenburg, J. L., Peterson, D. A., & Gordon, J. I. (2005). Host-bacterial mutualism in the human intestine. science, 307(5717), 1915-1920.
5. Baird, A. H., Guest, J. R., & Willis, B. L. (2009). Systematic and biogeographical patterns in the reproductive biology of scleractinian corals. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 40, 551-571.
6. Baumann, P., Lai, C. Y., Baumann, L., Rouhbakhsh, D., Moran, N. A., & Clark, M. A. (1995). Mutualistic associations of aphids and prokaryotes: Biology of the genus Buchnera. Applied and Environmental Microbiology, 61(1), 1-7.
7. Begg, T. G., & Amer, S. (2006). The Genu s Thiomargarita. 1156-1163.
8. Berkelmans, R., & van Oppen, M. J. . (2006). The role of zooxanthellae in the thermal tolerance of corals: a ‘nugget of hope’ for coral reefs in an era of climate change. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 273(1599), 2305-2312.
https://doi.org/10.1098/rspb.2006.3567
9. Boyle, P. J., Maki, J. S., & Mitchell, R. (1987). Mollicute identified in novel association with aquatic invertebrate. Current Microbiology, 15(2), 85-89.
https://doi.org/10.1007/BF01589367
10. Carle, K. J., & Ruppert, E. E. (1983). Comparative ultrastructure of the bryozoan funiculus: a blood vessel homologue. Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research, 21(3), 181-193.
11. Ceh, J., van Keulen, M., & Bourne, D. G. (2013). Intergenerational transfer of specific bacteria in corals and possible implications for offspring fitness. Microbial ecology, 65(1), 227-231. Cook, P. E., & McGraw, E. A. (2010). Wolbachia pipientis: An expanding bag of tricks to explore for disease control. Trends in Parasitology, 26(8), 373-375.https://doi.org/10.1016/_j.pt.2010.05.006
12. Davidson, S. K., & Haygood, M. G. (1999). Identification of sibling species of the bryozoan Bugula neritina that produce different anticancer bryostatins and harbor distinct strains of the bacterial symbiont “Candidatus Endobugula sertula.” Biological Bulletin, 196(3), 273-280. https://doi.org/10.2307/1542952
13. Dyrynda, P. E. J., & King, P. E. (2009). Sexual reproduction in Epistomia bursaria (Bryozoa: Cheilostomata), an endozooidal brooder without polypide recycling. Journal of Zoology, 198(3), 337-352. https://doi.org/10.1111/j.1469-7998.1982.tb02080.x
14. Ereskovsky, A., Gonobobleva, E., Biology, A. V.-M., & 2005, undefined. (n.d.). Morphological evidence for vertical transmission of symbiotic bacteria in the viviparous sponge Halisarca dujardini Johnston (Porifera, Demospongiae, Halisarcida). Springer. Retrieved from https://link.springer.com/article/10.1007/s00227-004-1489-1
15. Fieseler, L., Horn, M., Wagner, M., & Hentschel, U. (2004). Discovery of the novel candidate phylum “Poribacteria” in marine sponges. Appl. Environ. Microbiol., 70(6), 3724-3732.
16. Fine, M., & Loya, Y. (2002). Endolithic algae: an alternative source of photoassimilates during coral bleaching. Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences, 269(1497), 1205-1210. https://doi.org/10.1098/rspb.2002.1983
17. Flatt, P. M., Gautschi, J. T., Thacker, R. W., Musafija-Girt, M., Crews, P., & Gerwick, W. H. (2005). Identification of the cellular site of polychlorinated peptide biosynthesis in the marine sponge Dysidea (Lamellodysidea) herbacea and symbiotic cyanobacterium Oscillatoria spongeliae by CARD-FISH analysis. Marine Biology, 147(3), 761-774.
18. Gaino, E., Scalera Liaci, L., Sciscioli, M., & Corriero, G. (2006). Investigation of the budding process in Tethya citrina and Tethya aurantium (Porifera, Demospongiae). Zoomorphology, 125(2), 87-97. https://doi.org/10.1007/s00435-006-0015-z
19. Gilbert, S. F., Sapp, J., & Tauber, A. I. (2018). A Symbiotic View of Life : We Have Never Been Individuals Author ( s ): Scott F . Gilbert , Jan Sapp and Alfred I . Tauber Source : The Quarterly Review of Biology , Vol . 87 , No . 4 ( December 2012 ), pp . 325-341 Published by : The University of Chicag. 87(4), 325-341.
20. Goulet, T. L., Simmons, C., & Goulet, D. (2008). Worldwide biogeography of Symbiodinium in tropical octocorals. Marine Ecology Progress Series, 355, 45-58.
21. Grant, A. J., Trautman, D. A., Menz, I., & Hinde, R. (2006). Separation of two cell signalling molecules from a symbiotic sponge that modify algal carbon metabolism. Biochemical and biophysical research communications, 348(1), 92-98.
22. Haygood, M. G., & Davidson, S. K. (1997). Small-Subunit rRNA Genes and In Situ Hybridization with Oligonucleotides Specific for the Bacterial Symbionts in the Larvae of the Bryozoan. Microbiology, 63(11), 4612-4616.
23. Heindl, H., Thiel, V., Wiese, J., Imhoff, J. F., Kiwiz, K. W., & Ozeanforschung, H. (2012). Bacterial isolates from the bryozoan Membranipora membranacea : influence of culture media on isolation and antimicrobial activity. 17-32.
https://doi.org/10.2436/20.1501.01.155
24. Hill, M., Allenby, A., Ramsby, B., Schonberg, C., & Hill, A. (2011). Symbiodinium diversity among host clionaid sponges from Caribbean and Pacific reefs: Evidence of heteroplasmy and putative host-specific symbiont lineages. Molecular phylogenetics and evolution, 59(1), 81-88.
25. Hirata, Y., & Uemura, D. (1986). Halichondrins-antitumor polyether macrolides from a marine sponge. Pure and Applied Chemistry, 58(5), 701-710.
26. Hooper, L. V., Wong, M. H., Thelin, A., Hansson, L., Falk, P. G., & Gordon, J. I. (2001). Molecular analysis of commensal host-microbial relationships in the
intestine. Science, 291(5505), 881-884.
27. Hsu, C. M., Keshavmurthy, S., Denis, V., Kuo, C. Y., Wang, J. T., Meng, P. J., & Chen, C. A. (2012). Temporal and spatial variations in symbiont communities of catch bowl coral Isopora palifera (Scleractinia: Acroporidae) on reefs in Kenting National Park, Taiwan. Zool Stud, 51(8), 1343-1353.
28. Jensen, K. S., & Pedersen, M. F. (1994). Photosynthesis by symbiotic algae in the freshwater sponge, Spongilla lacustris. Limnology and Oceanography, 39(3), 551-561. https://doi.org/10.4319/lo.1994.39.3.0551
29. Kalive, M., Faust, J. J., Koeneman, B. A., & Capco, D. G. (2009). Involvement of the PKC family in regulation of early development. Molecular Reproduction and Development, n/a-n/a. https://doi.org/10.1002/mrd.21112
30. Kersters, K., De Vos, P., Gillis, M., Swings, J., Vandamme, P., & Stackebrandt, E. (2006). Introduction to the Proteobacteria. In The Prokaryotes. https://doi.org/10.1007/0- 387-30745-1_1
31. Kitano, H., & Oda, K. (2006). Self-Extending Symbiosis: A Mechanism for Increasing Robustness Through Evolution. Biological Theory, 1(1), 61-66.
https://doi.org/10.1162/biot.2006.1.1.61
32. Kittelmann, S., & Harder, T. (2005). Species- and site-specific bacterial communities associated with four encrusting bryozoans from the North Sea , Germany. 327, 201-209. https://doi.org/10.1016Zj.jembe.2005.06.020
33. Knowlton, N., Rohwer, F., Knowlton, N., & Rohwer, F. (2003). Multispecies Microbial Mutualisms on Coral Reefs : 162(May 2019).
34. Lesser, M. P., Mazel, C. H., Gorbunov, M. Y., & Falkowski, P. G. (2004).
Discovery of symbiotic nitrogen-fixing cyanobacteria in corals. Science, 305(5686), 997-1000.
35. Li, Hai, Mishra, M., Ding, S., & Miyamoto, M. M. (2019). Diversity and Dynamics of “Candidatus Endobugula” and Other Symbiotic Bacteria in Chinese Populations of the Bryozoan, Bugula neritina. Microbial Ecology, 77(1), 243-256. https://doi.org/10.1007/s00248-018-1233-x
36. Li, Huayue, Lee, B. C., Kim, T. S., Bae, K. S., Hong, J., Choi, S. H., ... Jung, J.
H. (2008). Bioactive cyclic dipeptides from a marine sponge-associated bacterium, Psychrobacter sp. Biomolecules and Therapeutics, 16(4), 356-363.
https://doi.org/10.4062/biomolther.2008.16.4.356
37. Lim, G. E., & Haygood, M. G. (2004). “Candidatus Endobugula glebosa,” a specific bacterial symbiont of the marine bryozoan Bugula simplex. Applied and Environmental Microbiology, 70(8), 4921-4929. https://doi.org/10.1128/AEM.70.8.4921- 4929.2004
38. Linda L. Blackall, B. W. and Madeleine J. H. V. O. (2015). Coral — the world ’ s most diverse symbiotic ecosystem. Molecular Ecology, (24), 5330-5347.
https://doi.org/10.1111/mec.13400
39. Lopanik, N., Gustafson, K. R., & Lindquist, N. (2004). Structure of bryostatin 20: A symbiont-produced chemical defense for larvae of the host bryozoan, Bugula neritina.
Journal of Natural Products, 67(8), 1412-1414. https://doi.org/10.1021/np040007k
40. Lopanik, N., Lindquist, N., & Targett, N. (2004). Potent cytotoxins produced by a microbial symbiont protect host larvae from predation. Oecologia, 139(1), 131-139.
https://doi.org/10.1007/s00442-004-1487-5
41. Lutaud,1964, Sur la structure et le role des glandes vestibulaires et sur la natur de certains organes de la cavite cystidienne chez les Bryozoaries chilostomes.Cah Biol Mar 5:201-231
42. Lutaud,1965, Sur la presence de microorganismes specifiques dans les glandes vestibulaires et dans l'aviculaire de Palmicellaria skenei (Ellis et Solander), Bryozoarie Chilostome. Cah Biol Mar 6:181-190
43. Lutaud,1969, La nature des corps funiculaires des cellularines, Bryozoaires Chilostomes. Arch Zool ExpGen 110:2-30
44. Lutaud,1986, L'infestation du myoepthelium de 1'oesophage par des microorganismes pigmentes et la structure des organes a bacteries du vestibule chez le Bryoxoaire Chilostome Palmicellaria skenei (E. et S.). Can J zool 64:1842-1851
45. Maldonado, M., Cortadellas, N., Trillas, M. I., & Rutzler, K. (2005). Endosymbiotic yeast maternally transmitted in a marine sponge. The Biological Bulletin, 209(2), 94-106.
46. McBride, M. J. (2001). Bacterial gliding motility: multiple mechanisms for cell movement over surfaces. Annual Reviews in Microbiology, 55(1), 49-75.
47. Mathew, M., Bean, K. I., Temate-Tiagueu, Y., Caciula, A., Mandoiu, I. I., Zelikovsky, A., & Lopanik, N. B. (2016). Influence of symbiont-produced bioactive natural products on holobiont fitness in the marine bryozoan, Bugula neritina via protein kinase C (PKC). Marine Biology, 163(2), 1-17. https://doi.org/10.1007/s00227-016-2818-x
48. Mathew, M., Schwaha, T., Ostrovsky, A. N., & Lopanik, N. B. (2018). Symbiont-dependent sexual reproduction in marine colonial invertebrate: morphological and molecular evidence. Marine Biology, 165(1). https://doi.org/10.1007/s00227-017-3266-y
49. McGinley, M. P., Aschaffenburg, M. D., Pettay, D. T., Smith, R. T., LaJeunesse, T. C., & Warner, M. E. (2012). Symbiodinium spp. in colonies of eastern Pacific Pocillopora spp. are highly stable despite the prevalence of low-abundance background
populations. Marine Ecology Progress Series, 462, 1-7.
50. McKinney, F. K., & Jackson, J. B. (1991). Bryozoan evolution. University of Chicago Press.
51. Moosbrugger, M., Schwaha, T., Walzl, M. G., Obst, M., & Ostrovsky, A. N. (2012). The placental analogue and the pattern of sexual reproduction in the cheilostome bryozoan Bicellariella ciliata (Gymnolaemata). Frontiers in Zoology, 9(1), 29. https://doi.org/10.1186/1742-9994-9-29
52. Moran, N. A. (2006). Symbiosis. Current Biology : CB, 16(20), R866-71. https://doi.org/10.1016/_j.cub.2006.09.019
53. Rowan, R. (2004). Coral bleaching: thermal adaptation in reef coral symbionts. Nature, 430(7001), 742
54. van Oppen, M. J., Baker, A. C., Coffroth, M. A., & Willis, B. L. (2009). Bleaching resistance and the role of algal endosymbionts. In Coral bleaching (pp. 83-102). Springer, Berlin, Heidelberg.
55. Padilla-Gamino, J. L., Pochon, X., Bird, C., Concepcion, G. T., & Gates, R. D. (2012). From Parent to Gamete: Vertical Transmission of Symbiodinium (Dinophyceae)
ITS2 Sequence Assemblages in the Reef Building Coral Montipora capitata. PLoS ONE, 7(6), e38440. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0038440
56. Pettay, D. T., Wham, D. C., Pinzon, J. H., & Lajeunesse, T. C. (2011). Genotypic diversity and spatial-temporal distribution of Symbiodinium clones in an abundant reef coral. Molecular Ecology, 20(24), 5197-5212.
57. Pettit, G. R., Herald, C. L., Doubek, D. L., Herald, D. L., Arnold, E., & Clardy, J. (1982). Isolation and structure of bryostatin 1. Journal of the American Chemical Society, 104(24), 6846-6848. https://doi.org/10.1021/ja00388a092
58. Riitzler, K. (1988). Mangrove sponge disease induced by cyanobacterial symbionts : failure of a primitive immune system ? (February 1985).
59. Ritchie, K. B., & Smith, G. W. (1995). Preferential carbon utilization by surface bacterial communities from water mass, normal, and white-band diseased
Acropora. Molecular Marine Biology and Biotechnology, 4(4), 345-352.
60. Rosenberg, E., Koren, O., Reshef, L., Efrony, R., & Zilber-Rosenberg, I. (2007). The role of microorganisms in coral health, disease and evolution. Nature Reviews Microbiology, 5(5), 355.
61. Ryland, J. S. (2005). Bryozoa: an introductory overview (pp. 9-20). na.
62. Satheesh, S., Ba-akdah, M. A., & Al-Sofyani, A. A. (2016). Natural antifouling compound production by microbes associated with marine macroorganisms: A
review. Electronic Journal of Biotechnology, 19(3), 26-35.
63. Schroder, D., Deppisch, H., Obermayer, M., Krohne, G., Stackebrandt, E., Holldobler, B., ... Gross, R. (1996). Intracellular endosymbiotic bacteria of Camponotus species (carpenter ants): Systematics, evolution and ultrastructural characterization.
Molecular Microbiology, 21(3), 479-489. https:ZZdoi.org/10.1111Zj.1365- 2958.1996.tb02557.x
64. Schwarz, J. A., Krupp, D. A., & Weis, V. M. (1999). Late larval development and onset of symbiosis in the scleractinian coral Fungia scutaria. The Biological
Bulletin, 196(1), 70-79.
65. Ritchie, K. B. (2006). Regulation of microbial populations by coral surface mucus and mucus-associated bacteria. Marine Ecology Progress Series, 322, 1-14.
66. Sharp, J. H., Winson, M. K., Wade, S., Newman, P., Bullimore, B., Lock, K., ... Porter, J. S. (2008). Differential microbial fouling on the marine bryozoan Pentapora fascialis. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, 88(4), 705-710.https://doi.org/10.1017/S0025315408001215
67. Sharp, Jasmine H., Winson, M. K., & Porter, J. S. (2007). Bryozoan metabolites: An ecological perspective. Natural Product Reports, 24(4), 659-673.
https://doi.org/10.1039/b617546e
68. Sharp, K. H., Distel, D., & Paul, V. J. (2012). Diversity and dynamics of bacterial communities in early life stages of the Caribbean coral Porites astreoides. ISME Journal, 6(4), 790-801. https://doi.org/10.1038/ismej.2011.144
69. Simpson, T. L., & Gilbert, J. J. (1973). Gemmulation, gemmule hatching, and sexual reproduction in fresh-water sponges I. The life cycle of Spongilla lacustris and Tubella pennsylvanica. Transactions of the American Microscopical Society, 422-433.
70. Spalding, M., Spalding, M. D., Ravilious, C., & Green, E. P. (2001). World atlas of coral reefs. Univ of California Press.
71. Sunagawa, S., Woodley, C. M., & Medina, M. (2010). Threatened corals provide underexplored microbial habitats. PLoS ONE, 5(3), 1-7.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0009554
72. Taylor, M. W., Radax, R., Steger, D., & Wagner, M. (2007). Sponge-Associated Microorganisms: Evolution, Ecology, and Biotechnological Potential. Microbiology and Molecular Biology Reviews, 71(2), 295-347. https://doi.org/10.1128/mmbr.00040-06
73. Thacker, R. W., & Freeman, C. J. (2012). Sponge-Microbe Symbioses. Recent Advances and New Directions. In Advances in Marine Biology (1st ed., Vol. 62).
https://doi.org/10.1016/B978-0-12-394283-8.00002-3
74. Twelves, C., Cortes, J., Vahdat, L. T., Wanders, J., Akerele, C., & Kaufman, P. A. (2010). Phase III trials of eribulin mesylate (E7389) in extensively pretreated patients with locally recurrent or metastatic breast cancer. Clinical breast cancer, 10(2), 160-163.
75. Vacelet, J., Fiala-Mbdioni, A., Fisher, C. R., & Boury-Esnault, N. (1996).
Symbiosis between methane-oxidizing bacteria and a deep-sea carnivorous cladorhizid sponge. Marine Ecology Progress Series, 145, 77-85.
76. van Oppen, M. J. H., Baker, A. C., Coffroth, M. A., & Willis, B. L. (2009).
Bleaching Resistance and the Role of Algal Endosymbionts. https://doi.org/10.1007/978-3- 540-69775-6_6
77. Verlag, F. (2020). Microbial diversity of cultivatable bacteria associated with the North Sea bryozoan Flustra foliacea. 633(2001), 623-633.
78. Visick, K. L., & McFall-Ngai, M. J. (2000). An exclusive contract: specificity in the Vibrio fischeri-Euprymna scolopes partnership. Journal of Bacteriology, 182(7), 1779-1787.
79. Wenzel, M., Radek, R., Brugerolle, G., & Konig, H. (2003). Identification of the ectosymbiotic bacteria of Mixotricha paradoxa involved in movement symbiosis. European journal of protistology, 39(1), 11-23.
80. Whitton, B. A. (2012). Ecology of cyanobacteria II: Their diversity in space and time. Ecology of Cyanobacteria II: Their Diversity in Space and Time, 9789400738, 1-760. https://doi.org/10.1007/978-94-007-3855-3
81. Wilkinson, C. R., & Cheshire, A. C. (1988). Growth Rate of Jamaican Coral Reef Sponges After Hurricane Allen. The Biological Bulletin, 175(1), 175-179.
https://doi.org/10.2307/1541905
82. Wilkinson, C R, Histologle, L., & Bernard, C. (1978). Microbial Associations in Sponges . III . Ultrastructure of the in situ Associations in Coral Reef Sponges. 185, 177-185.
83. Wilkinson, Clive R. (1980). Nutrient translocation from green algal symbionts to the freshwater sponge Ephydatia fluviatilis. Hydrobiologia, 75(3), 241-250.
https://doi.org/10.1007/BF00006488
84. Woollacott, R. M. (1981). Bacteria Associated with Bryozoan Larvae. Marine Biology, 65, 155-158. Retrieved from //a1978fv54600959
85. Woollacott, Robert M., & Zimmer, R. L. (1975). A simplified placenta-like system for the transport of extraembryonic nutrients during embryogenesis of Bugula neritina (bryozoa). Journal of Morphology, 147(3), 355-377.
https://doi.org/10.1002/jmor.1051470308
86. Yamashita, H., Suzuki, G., Hayashibara, T., & Koike, K. (2013). Acropora recruits harbor “rare” Symbiodinium in the environmental pool. Coral Reefs, 32(2), 355¬366.
87. Yang, S., Sun, W., Zhang, F., & Li, Z. (2013). Phylogenetically Diverse Denitrifying and Ammonia-Oxidizing Bacteria in Corals Alcyonium gracillimum and Tubastraea coccinea. Marine Biotechnology, 15(5), 540-551.
https://doi.org/10.1007/s10126-013-9503-6
88. Yu, H. B., Yang, F., Li, Y. Y., Gan, J. H., Jiao, W. H., & Lin, H. W. (2015).
Cytotoxic bryostatin derivatives from the South China sea bryozoan bugula neritina. Journal of Natural Products, 78(5), 1169-1173. https://doi.org/10.1021/acs.jnatprod.5b00081
89. ZIMMER, R. L., & WOOLLACOTT, R. M. (1983). Mycoplasma-Like Organisms: Occurrence with the Larvae and Adults of a Marine Bryozoan. Science, 220(4593), 208-210. https://doi.org/10.1126/science.220.4593.208