ВВЕДЕНИЕ
ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ
1.1. Меристемы растений
1.1.1. Генная регуляция развития и поддержания меристем
1.1.2. Роль генов контроля клеточного цикла в регуляции меристем
1.1.3. Роль гормонов в регуляции меристем
1.2. Опухолеобразование у растений
1.2.1. Спонтанное опухолеобразование у растений
1.2.2. Патоген-индуцированное опухолеобразование у растений
1.3. Другие дополнительные меристемы растений
1.3.1. Меристемы клубеньков у растений
1.3.2. Каллусообразование у растений
1.3.3. Соматический эмбриогенез у растений
1.4. РНК-секвенирование растений
1.4.1. Примеры применения РНК-секвенирования в транскриптомике
растений
2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
2.1. Объект исследования
2.2. Методы обработки данных
2.3 Выделение РНК из опухоли и нормального корня, получение кДНК
и проверка экспрессии генов при помощи ПЦР в реальном времени
2.4 Амплификация фрагментов ДНК и выделение фрагментов из
агарозного геля
2.5 Клонирование фрагментов в векторы экспрессии методом GateWay
2.6 Трансформация бактерий Escherichia coli и Agrobacteruim rhizogenes
2.7 Выделение плазмид и рестрикционное картирование
2.8 Условия выращивания растений и трансформация при помощи
Agrobacterium rhizogenes
3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЯ 37
3.1. Анализ качества и очистка прочтений 37
3.2. Сборка транскриптомов редиса и их сравнение 38
3.3. Функциональная аннотация транскриптома
3.4. Анализ дифференциальной экспрессии генов
3.5. Анализ обогащения функциональных групп генов
3.6. Сравнение результатов анализа транскриптома генетических и
агробактериальных опухолей редиса
3.7. Результат проверки экспрессии генов при помощи ПЦР в реальном
времени
3.8. Создание векторов экспрессии и трансформация Escherichia coli и
Agrobacterium rhizogenes
3.9. Получение растительного материала и растений-трансформантов
4. Выводы 56
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Сосудистые растения характеризуются динамическим и неопределенным ростом как в апикальном, так и в радиальном направлениях, а в связи с тотипοтентностью растительных клеток в течение жизни способны формировать новые меристемы. Кроме образования и развития органов из конститутивных апикальных меристем побега и корня
и латеральных меристем, под определённым воздействием у растений могут формироваться нерегулярные (допοлнительные) меристемы, такие, как меристемы клубеньков бοбовых, опухоли, раневые меристемы, каллус и др. [Лутова, 2013].
Опухоли у растений принято подразделять на спонтанные (генетические), которые
возникают у организмов с определенным генотипом, и патоген-индуцирοванные, развивающиеся под влиянием паразитов [Додуева и др., 2016]. Опухолеобразование может быть вызвано изменением экспрессии ряда генов, продукты которых действуют на разных уровнях регуляции пролиферации и дифференцирοвки клеток. Так, в опухолях
различного происхождения обнаружено изменение уровней экспрессии генов регулятοров
клеточного цикла, меристем-специфичных генов и генов, контролирующих передачу сигнала фитогормοнов. Одной из общих характеристик спонтанных и индуцированных опухолей растений также является изменение баланса гормонов - цитокининов и ауксинов и спοсобность к росту независимо от их присутствия [Лутова, Додуева, 2007].
На примере опухолей у инбредных линий редиса Raphanus sativus L. var. Radicula была показана роль генов семейств KNOX и WOX в развитии опухοлей, а также их связь с экспрессией генов биосинтеза цитοкининов [Tvorogova et al., 2012]. Кроме того, была обнаружена роль циклинов в образовании опухолей редиса: так, повышение уровня
экспрессии гена RsCycD3 (совместно с RsKNATl) провοцирует пролиферацию клеток древесинной паренхимы, что ведет к опухолеобразοванию [Лутова и др., 2008]. На редисе также впервые получены данные о взаимодействии CLE-пептидов и цитοкининов, которое может иметь значение для развития опухоли. Вероятно, мишенями действия CLEпептидов в опухолях являются гены WOX4 и WOX5, для котοрых также было обнаружено повышение экспрессии при развитии опухоли и в ответе на цитοкинины [Додуева и др., 2012].
Но несмотря на некоторые уже известные данные о генах и возможных сигнальных путях, вносящих вклад в опухолеобразование растений, механизмы образования генетических опухолей редиса до конца не ясны и нуждаются в дальнейшем изучении с помощью методов транскриптомики и биоинформатики.5
Цель работы:
Проанализировать генетическую регуляцию образования генетических (спонтанных) опухолей у редиса Raphanus sativus.
В рамках этой цели были поставлены следующие задачи:
1. Проведение секвенирования РНК тканей генетической опухоли и корня редиса Raphanus sativus и сборки транскриптома.
2. Проведение анализа транскриптомов опухолей и нормальных корней редиса и выявление различий в экспрессируемых генах и обогащенных групп генов.
3. Проведение ПЦР в реальном времени для некоторых генов-вероятных участников процесса опухолеобразования из списка дифференциально экспрессирующихся генов.
4. Получение композитных растений редиса, не образующих генетических опухолей, с трансформированными корнями, содержащими вектора сверхэкспрессии генов, вероятно участвующих в опухолеобразовании.
5. Сравнение полученных результатов с данными по транскриптомному анализу агробактериальных опухолей.
1. Было проведено секвенирование РНК тканей генетической опухоли редиса Raphanus sativus и нормального корня. Всего было получено 285 миллионов 2х101 п.н. прочтений. Из полученных прочтений был собран транскриптом генетических опухолей редиса при помощи программного пакета Trinity. Всего было получено 79196 транскриптов, из них 48670 было идентифицировано как протеин-кодирующие. Из 79196
транскриптов удалось аннотировать 50684, которые соответствовали 32115 генам.
2. В результате анализа полученного транскриптома были обнаружены гены, уровень экспрессии которых отличается у генетических опухолей и нормального корня редиса. Среди этих генов можно выделить следующие группы: компоненты сигнальных путей ауксина (IAA7, TPST1, PIN1, AGL14) и цитокинина (ARR3, ARR4, ARR5, ARR11, ARR15, LOG1, LOG8), регуляторы клеточного цикла (CDKB2;2, CYCB1;3, CYCA1;1, CYCP3;2, CYCA2;3, CYCA3;2, CYCB2;4, CDKB2;1, CDKB1;2, CYCB2;2 и CYCB1;1), развития меристем (CLE-пептиды, ZAT11, JAZ7, WOX4), цветения (AGL17, BRI1), роста клетки растяжением (EXPA1, EXPA4, EXPA6 и EXPA13), ответа на различные типа стресса (STZ, MYC2, WES1, WRKY53). Также в тканях опухоли активируются метаболические пути, участвующие в делении и росте клеток, негативной регуляции синтеза и передачи сигнала ауксина, и подавляется ответ на стресс.
3. Согласно ПЦР в реальном времени, экспрессия генов ARR3, BRI1, CLE46, CYCP3;2, IAA7, TPST1 и WOX4 повышается в тканях опухоли, а экспрессия генов WES1 и AGL17 понижается, что согласуется с данными транскриптомного анализа.
4. Были получены композитные растения редиса линии №28 (не образующей в норме генетических опухолей) с трансформированными корнями, содержащими вектор сверхэкспрессии pK7WG2D RsCLE46.
5. В генетических опухолях, как и в агробактериальных, наблюдалось обогащение путей, ответственных за организацию клеточной стенки, трансляцию, индукцию боковых корней через ауксиновый сигналинг, а также повышение экспрессии генов-регуляторов ответа на цитокинин и экспансинов, что говорит о сходстве процессов, происходящих при образовании и росте агробактериальных и генетических опухолей
1. Ahmed N. U., Park J. I., Kim H. R., Nou I. S. Progress in Genetic Manipulation of the
Brassicaceae //Journal of Plant Biotechnology. 2012. V. 39. №. 1. P. 1-12.
2. Altschul SF, Gish W, Miller W. Basic local alignment search tool // J Mol Biol. 1990.
V.215. P. 403-10.
3. Azarakhsh M., Kirienko A. N., Zhukov V. A., Lebedeva M. A., Dolgikh E. A., Lutova, L.
A. KNOTTED1-LIKE HOMEOBOX 3: a new regulator of symbiotic nodule development //
Journal of experimental botany. 2015. V. 66. №22. P. 7181-7195.
4. Baena-González, E., Rolland, F., Thevelein, J. M., & Sheen, J. A central integrator of
transcription networks in plant stress and energy signaling // Nature. 2007. V. 448. №
7156. P. 938.
5. Bäurle I., Laux T. Apical meristems: the plant's fountain of youth //Bioessays. 2003. V. 25.
№10. P. 961-970.
6. Bolger A.M., Lohse M., Usadel B. Trimmomatic: A flexible trimmer for Illumina sequence
data // Bioinformatics. 2014. Т. 30. № 15. С. 2114–2120.
7. Bray N.L, Pimentel H., Melsted P., Pachter L. Near-optimal probabilistic RNA-seq
quantification // Nature Biotechnology. 2016. №34. Р. 525–527.
8. Chalupowicz L., Barash I., Panijel M., Sessa G., & Manulis-Sasson S. Regulatory
interactions between quorum-sensing, auxin, cytokinin, and the Hrp regulon in relation to
gall formation and epiphytic fitness of Pantoea agglomerans pv. gypsophilae // Molecular
plant-microbe interactions. 2009. V. 22. №. 7. P. 849-856.
9. Cho Time-Course Won Kyong, Lian Sen et al. RNA-Seq Analysis Reveals Transcriptional
Changes in Rice Plants Triggered by Rice stripe virus Infection // PLOS ONE. 2015.
10. Chung K. R., Tzeng D. D. Biosynthesis of indole-3-acetic acid by the gall-inducing fungus
Ustilago esculenta // J Biol Sci. 2004. V.4. №. 6. P. 744-750.
11. Couzigou J. M., Zhukov V., Mondy S., Heb G. A., Cosson V., Ellis T. N et al. NODULE
ROOT and COCHLEATA maintain nodule development and are legume orthologs of
Arabidopsis BLADE-ON-PETIOLE genes // The Plant Cell. 2012. V. 24. №11. P. 4498-
4510.
12. Davidson N. M., Oshlack A. Corset: enabling differential gene expression analysis for de
novo assembled transcriptomes // Genome biology. 2014. V.15. №. 7. P. 410.
13. Ditt, R. F., Kerr, K. F., de Figueiredo, P., Delrow, J., Comai, L., & Nester, E. W. The
Arabidopsis thaliana Transcriptome in Response to Agrobacterium tumefaciens //
Molecular Plant-Microbe Interactions. 2006. V.19, N6, P. 665–681.58
14. Eckardt N. A. A genomic analysis of tumor development and source-sink relationships in
Agrobacterium-induced crown gall disease in Arabidopsis // Plant Cell. 2006. V.18. P.
3350-3352.
15. Efroni Idan, Birnbaum Kenneth D. The potential of single-cell profiling in plants // Genome
Biology, 2016.
16. Fernandez-Calvo P., Chini A., Fernandez-Barbero G. et al. The Arabidopsis bHLH
Transcription Factors MYC3 and MYC4 Are Targets of JAZ Repressors and Act Additively
with MYC2 in the Activation of Jasmonate Responses // The Plant Cell, 2011, V.23, Р. 701–
715.
17. Galambos A., Zok A., Kuczmog A., Olah R., Putnoky Р., Ream W., Szegedi E. Silencing
Agrobacterium oncogenes in transgenic grapevine results in strain-specific crown gall
resistance // Plant Cell Rep, 2013, V. 32, №11, p. 1751–1757.
18. Gao J., Yang X., Zhao W., Lang T., Samuelsson T. Evolution, diversification, and
expression of KNOX proteins in plants //Frontiers in plant science. 2015. V.6. P. 882.
19. Garg Rohini and Jain Mukesh. RNA-Seq for Transcriptome Analysis in Non-model Plants
// Legume Genomics: Methods and Protocols, Methods in Molecular Biology, 2013, V.
1069, P. 43-58.
20. Gohlke J., Deeken R. Plant responses to Agrobacterium tumefaciens and crown gall
development //Frontiers in plant science. 2014. V. 5. P. 155.
21. Gong Lei, Zhang Hongxia, Gan Xiaoyan, Zhang Li, Chen Yuchao, Nie Fengjie, Shi Lei, Li
Miao et al. Transcriptome Profiling of the Potato (Solanum tuberosum L.) Plant under
Drought Stress and Water-Stimulus Conditions // PLOS ONE. 2015.
22. Grabherr M.G. Full-length transcriptome assembly from RNA-Seq data without a reference
genome. // Nat. Biotechnol. 2011. Т. 29. № 7. С. 644–52.
23. Haas Brian J., Alexie Papanicolaou, Yassour Moran. De novo transcript sequence
reconstruction from RNA-Seq: reference generation and analysis with Trinity // Nature
Protocols. 2008. V.8, P 1494–1512.
24. Han P, García-Ponce B, Fonseca-Salazar G, Alvarez-Buylla ER, Yu H. AGAMOUS-LIKE
17, a novel flowering promoter, acts in a FT-independent photoperiod pathway // Plant J.
2008. V.55. №2.
25. Hao Da-Cheng, Chen Shi-Lin, Xiao Pei-Gen, Liu Ming. Application of high-throughput
sequencing in medicinal plant transcriptome studies // Drug development research. 2012. P.
487–498.59
26. Hao Yingbin, Wang Ting, Wang Kang et al. Transcriptome Analysis Provides Insights into
the Mechanisms Underlying Wheat Plant Resistance to Stripe Rust at the Adult Plant Stage
// PLOS ONE. 2016.
27. Hinsch J., Vrabka J., Oeser B., Novák O., Galuszka P., Tudzynski P. De novo biosynthesis
of cytokinins in the biotrophic fungus Clavicepspurpurea // Environ. Microbiol. 2015.
V.17. N8. P. 2935-2951.
28. Imamura A., Kiba T., Tajima Y., Yamashino T., Mizuno T. In Vivo and In Vitro
Characterization of the ARR11 Response Regulator Implicated in the His-to-Asp
Phosphorelay Signal Transduction in Arabidopsis thaliana // Plant and Cell Physiology,
2003, V.44, №2, P. 122–131.
29. Intrieri M. C., Buiatti M. The horizontal transfer of Agrobacterium rhizogenes genes and
the evolution of the genus Nicotiana //Molecular Phylogenetics and evolution. 2001. V.20.
№1. P. 100-110.
30. Karimi M., Inzé D., Depicker A. GATEWAY™ vectors for Agrobacterium-mediated plant
transformation // Trends in plant science. 2002. V. 7. №. 5. P. 193-195.
31. Kim D., Langmead B., Salzberg SL. HISAT: a fast spliced aligner with low memory
requirements // Nature Methods. 2015. V.12, P. 357–360.
32. Kim G., LeBlanc M.L., Wafula E.K., dePamphilis C.W., Westwood J.H. Genomic-scale
exchange of mRNA between a parasitic plant and its hosts // Science. 2012. P. 808 – 811.
33. Komori R., Amano Y., Ogawa-Ohnishi M., Matsubayashi Y. Identification of
tyrosylprotein sulfotransferase in Arabidopsis // Proc Natl Acad Sci. 2009. V. 106. №35. P.
15067–15072.
34. Kuroha T., Tokunaga H., Kojima M., Ueda N. et al. Functional Analyses of LONELY
GUY Cytokinin-Activating Enzymes Reveal the Importance of the Direct Activation
Pathway in Arabidopsis // The Plant Cell, 2009, V.21, Р.3152–3169.
35. Lebedeva M. A., Tvorogova V. E., Vinogradova A. P., Gancheva M. S., Azarakhsh M. et
al. Initiation of spontaneous tumors in radish (Raphanus sativus): Cellular, molecular and
physiological events //Journal of plant physiology. 2015. V.173. P. 97-104.
36. Li H., Hagen G., Guilfoyle T. J. Do some IAA proteins have two repression domains? //
Plant Signal Behav. 2011.V.6. №6. P. 858–860.
37. Li H., Handsaker B., Wysoker A., Fennell T., Ruan J., Homer N., Marth G., Abecasis G.,
Durbin R. The Sequence alignment/map (SAM) format and SAMtools // Bioinformatics.
2009. V.25. №16. P. 2078-2079.60
38. Liu D., Sui S., Ma J., Li Z., Guo Y., Luo D., Yang J., Li M. Transcriptomic Analysis of
Flower Development in Wintersweet (Chimonanthus praecox) // PLOS ONE. 2014. V. 9.
№1.
39. Liu XM, An J, Han HJ, Kim SH, Lim CO, Yun DJ, Chung WS ZAT11, a zinc finger
transcription factor, is a negative regulator of nickel ion tolerance in Arabidopsis // Plant
Cell Rep., 2014, V.33, №12, Р. 2015-2021.
40. Luo H. et al. Co-localization of major quantitative trait loci for pod size and weight to a 3.7
cM interval on chromosome A05 in cultivated peanut (Arachis hypogaea L.) // BMC
genomics. 2017. V.18. №1. 15 p.
41. Malitsky S., Blum E., Less H., Venger I., Elbaz M., Morin S., Eshed Y., Aharoni A. The
Transcript and Metabolite Networks Affected by the Two Clades of Arabidopsis
Glucosinolate Biosynthesis Regulators // Plant Physiol. 2008. V.148. N4. P. 2021–2049.
42. Mironova V.V., Weinholdt C., and Grosse I. RNA-Seq Data Analysis for Studying Abiotic
Stress in Horticultural Plants Abiotic Stress // Biology in Horticultural Plants. Springer
Japan. 2015. P. 197-220.
43. Mujib A., Ali M., Isah T. Somatic embryo mediated mass production of Catharanthus
roseus in culture vessel (bioreactor) –A comparative study // Saudi journal of biological
sciences. 2014. V. 21. №5. P. 442-449.
44. Murray S.L., Ingle R.A., Petersen L. N., Denby K.J. Basal Resistance Against
Pseudomonas syringae in Arabidopsis Involves WRKY53 and a Protein with Homology to
a Nematode Resistance Protein // Mol Plant Microbe Interact, 2007, V.20, №11, P. 1431-
1438.
45. Nagano Atsushi J., Honjo Mie N., Mihara Motohiro, Sato Masanao, Kudoh Hiroshi.
Detection of Plant Viruses in Natural Environments by Using RNA-Seq // Plant Virology
Protocols, Methods in Molecular Biology. 2015. V. 1236.
46. Noguchi Takahiro, Fujioka Shozo, Choe Sunghwa et al. Brassinosteroid-Insensitive Dwarf
Mutants of Arabidopsis Accumulate Brassinosteroids // Plant Physiol. 1999. V. 121. №3. P.
743–752.
47. Ohmori, Y., Tanaka, W., Kojima, M., Sakakibara, H., Hirano, H. Y. WUSCHEL-RELATED
HOMEOBOX4 Is Involved in Meristem Maintenance and Is Negatively Regulated by the
CLE Gene FCP1 in Rice // THE PLANT CELL. 2013. V.25. I.1. P. 229-41.
48. Osipova M.A., Tvorogova V.E., Vinogradova A.P., Gancheva M.S., Azarakhsh M., Ilina
E.L., Demchenko K.N., Dodueva I.E., Lutova L.A., Initiation of spontaneous tumors in
radish (Raphanus sativus): cellular, molecular and physiological events // Journal of Plant
Physiology, 2014, 31 p.61
49. Par̆enicová L., de Folter S., Kieffer M. et al. Molecular and Phylogenetic Analyses of the
Complete MADS-Box Transcription Factor Family in Arabidopsis // The Plant Cell, 2003,
V.15, Р. 1538–1551.
50. Park J., Seo P.J., Lee A.K., Jung J.H., Kim Y., Park C. An Arabidopsis GH3 Gene,
Encoding an Auxin-Conjugating Enzyme, Mediates Phytochrome B-Regulated Light
Signals in Hypocotyl Growth // Plant and Cell Physiology, 2007, V.48, №8, P.1236–1241.
51. Pertea M., Kim D., Pertea G.M., Leek J.T., Salzberg S.L. Transcript-level expression
analysis of RNA-seq experiments with HISAT, StringTie and Ballgown // Nature Protocols,
2016, V.11, P.1650-1667.
52. Pimentel H., Bray N.L., Puente S., Melsted P., Pachter L. Differential analysis of RNAseq incorporating quantification uncertainty // Nature Methods. 2017. №14. P. 687–690.
53. Rao Xiayu, Huang Xuelin, Zhou Zhicheng and Lin Xin An improvement of the 2ˆ(–delta
delta CT) method for quantitative real-time polymerase chain reaction data analysis //
Biostat Bioinforma Biomath. 2013. V. 3. P. 71–85.
54. Robertson G. et al. 2010. De novo assembly and analysis of RNA-seq data // Nature
Methods. 2010. №7. Р. 909-912.
55. Sakamoto H., Maruyama K., Sakuma Y., Meshi T., Iwabuchi M., Shinozaki K.,
Yamaguchi-Shinozaki K. Arabidopsis Cys2/His2-type zinc-finger proteins function as
transcription repressors under drought, cold, and high-salinity stress conditions // Plant
Physiol., 2004, V.136, P. 2734-2746.
56. Sehr E.M., Agusti J., Lehner R., Farmer E.E., Schwarz M., Greb T. Analysis of secondary
growth in the Arabidopsis shoot reveals a positive role of jasmonate signalling in cambium
formation // Plant J., 2010, V.63, №5, Р. 811–822.
57. Sergushichev A. An algorithm for fast preranked gene set enrichment analysis using
cumulative statistic calculation // bioRxiv. 2016.
58. Shi Xiuling, Gupta Sarika, Lindquist Ingrid E., Cameron Connor T., Mudge Joann,
Rashotte Aaron M. Transcriptome Analysis of Cytokinin Response in Tomato Leaves //
PLOS ONE. 2013.V. 8. №1.
59. Simão F.A, Waterhouse R.M., Ioannidis P., Kriventseva E.V., Zdobnov E.M. BUSCO:
assessing genome assembly and annotation completeness with single-copy orthologs //
Bioinformatics, 2015.
60. Smith-Unna R.D., Boursnell C., Patro R., Hibberd J.M., Kelly S. TransRate: reference free
quality assessment of de-novo transcriptome assemblies // Genome Res. 2016. V.26. P.
1134-1144.62
61. Soltis P.S, Marchant D. B., de Peer Y. V., Soltis D.E. Polyploidy and genome evolution in
plants // Current Opinion in Genetics & Development. 2015. Vol. 35 P. 119–125.
62. Stone James D., Storchova Helena. The application of RNA‑seq to the comprehensive
analysis of plant mitochondrial transcriptomes // Mol Genet Genomics, 2014.
63. Subramanian A., Tamayo P., Mootha V. K., Mukherjee S., Ebert B. L., Gillette M. A.,.
Paulovich A, Pomeroy S. L., Golub T. R., Lander E. S., Mesirov J. P. Gene set enrichment
analysis: A knowledge-based approach for interpreting genome-wide expression profiles //
PNAS. 2005. V.102. N43. P. 15545-15550.
64. Suer, S., Agusti, J., Sanchez, P., Schwarz, M., Greb, T. WOX4 Imparts Auxin
Responsiveness to Cambium Cells in Arabidopsis // THE PLANT CELL. 2011.
65. Swarup K., Benková E., Swarup R., Casimiro I., Péret B. et al. The auxin influx carrier
LAX3 promotes lateral root emergence // Nature cell biology. 2008. V.10. N8. P. 946-954.
66. Thomas C.L., Schmidt D., Bayer E.M., Dreos R., Maule A.J. Arabidopsis plant
homeodomain finger proteins operate downstream of auxin accumulation in specifying the
vasculature and primary root meristem // Plant J. 2009. V.59. N3. P. 426-436.
67. Tian X-j, Long Y, Wang J, Zhang J-w, Wang Y-y, Li W-m, et al. De novo Transcriptome
Assembly of Common Wild Rice (Oryza rufipogon Griff.) and Discovery of DroughtResponse Genes in Root Tissue Based on Transcriptomic Data // PLOS ONE. 2015. V.10.
№7.
68. Tvorogova V.E., Osipova M.A., Lutova L.A. Interactions between KNOX and WOX genes
and phytohormones in radish inbred lines with spontaneous tumorigenesis // 18th FESPB
Congress, Freiburg, Germany, 2012. P. 622.
69. Vieira P., Engler G., de Almeida Engler J. Enhanced levels of plant cell cycle inhibitors
hamper root-knot nematode-induced feeding site development //Plant signaling & behavior.
2013. V. 8. №. 12. 4 p.
70. Wang J., Replogle A., Hussey R., Baum T., Wang X., Davis E.L., Mitchum M.G.
Identification of potential host plant mimics of CLAVATA3/ESR (CLE)-like peptides from
the plant-parasitic nematode Heterodera schachtii. // Mol. Plant Pathol. 2011. V.12. N2. P.
177-186.
71. Weber A.M. Discovering New Biology through Sequencing of RNA // Plant Physiology.
2015. Vol. 169. P. 1524 – 1531.
72. Wen J, Xiong Z, Nie Z-L, Mao L, Zhu Y, et al. Transcriptome Sequences Resolve Deep
Relationships of the Grape Family // PLOS ONE. 2013. V8. №9.
73. Wendel J.F., Jackson S.A., Meyers B.C., Wing R.A. Evolution of plant genome architecture
// Genome Biology. 2016. Vol. 17. 14 p.63
74. Wieczorek K., Golecki B., Gerdes L., Heinen P., Szakasits D., Durachko D.M., Cosgrove
D.J., Kreil D.P., Puzio P.S., Bohlmann H, Grundler F.M. Expansins are involved in the
formation of nematode-induced syncytia in roots of Arabidopsis thaliana // Plant J., 2006,
V.48, P. 98-112.
75. Williams Alexander G., Thomas Sean, Wyman Stacia K., Holloway Alisha K. RNA-seq
Data: Challenges in and Recommendations for Experimental Design and Analysis // Curr
Protoc Hum Genet. 2015. V. 83.
76. Xie Y., Huhn K., Brandt R. et al. REVOLUTA and WRKY53 connect early and late leaf
development in Arabidopsis // Development, 2014, V.141, №24, Р. 4772–4783.
77. Yongfeng G., Susheng G. AtMYB2 Regulates Whole Plant Senescence by Inhibiting
Cytokinin-Mediated Branching at Late Stages of Development in Arabidopsis // Plant
Physiology, 2011, V.156, Р.1612–1619.
78. Zhou W., Wei L., Xu J., Zhai Q., Jiang H., Chen R., Chen Q., Sun, J., Chu, J., Zhu L., Liu
C. M., Li C. Arabidopsis Tyrosylprotein Sulfotransferase Acts in the Auxin/PLETHORA
Pathway in Regulating Postembryonic Maintenance of the Root Stem Cell Niche // Plant
Cell. 2010. V. 22. №11.
79. Акимова Г. П., Соколова М. Г. Содержание цитокининов на начальных этапах
бобово-ризобиального симбиоза и влияние гипотермии // Физиология растений, 2012,
Т.59, № 5, С. 694–700.
80. Бузовкина И.С., Лутова Л.А. Генетическая коллекция инбредных линий редиса:
история и перспективы // Генетика, 2007, Т.43, №10, С. 1411–1423.
81. Виноградова А.П., Лебедева М.А., Лутова Л.А. Меристематические характеристики
опухолей, индуцированных Agrobacterium tumefaciens у гороха // Генетика. 2015. Т.
51. №1. С. 54-62.
82. Владимиров И.А., Матвеева Т.В., Лутова Л.А. Гены биосинтеза и катаболизма
опинов Agrobacterium tumefaciens и Agrobacterium rhizogenes // Генетика, 2015, Т. 51,
№ 2, С. 121-129.
83. Додуева И. Е., Ганчева М. С., Осипова М. А., Творогова В. Е., Лутова Л. А.
Латеральные меристемы высших растений: фитогормональный и генетический
контроль // Физиология растений, 2014, Т. 61, № 5, С. 611–631.
84. Додуева И. Е., Юрлова Е. В., Осипова М. А., Лутова Л. А. CLE-пептиды –
универсальные регуляторы развития меристем // Физиология растений. 2012. Т.59. №
1. С. 17–31.
85. Додуева И., Лутова Л. Опухоли высших растений: проблема системного контроля
пролиферации клеток // Saarbrucken: LAP Lambert Acad. Publ. 2011. 136 с.64
86. Додуева И.Е., Творогова В.Е., Азарахш М., Лебедева М.А., Лутова Л.А. Стволовые
клетки растений: единство и многообразие // Вавиловский журнал генетики и
селекции. 2016. Т.20. №4. С. 441-458.
87. Додуева И.Е., Фролова Н.В., Власенко М.А., Монахова В.А., Лутова Л.А.
Трансформация инбредных линий редиса (Raphanus sativus L.) генами Т-ДНК
агробактерий: изменение опухолевого фенотипа и реакции на фитогормоны у
трансгенных растений // Вестник биотехнологии, 2005, Т.1, № 2, С. 22-29.
88. Жуков В.А., Кулаева О.А., Жернаков А.И.,. Тихонович И.А. Секвенирование
следующего поколения для изучения транскриптомных профилей тканей и органов
гороха посевного (Pisum sativum L.) // Сельскохозяйственная биология. 2015. Т. 50.
№3. С. 278 – 287.
89. Зубов Д.А. Стволовые клетки растений и животных: две стороны одной медали.
Часть 2 // Гены и клетки, 2016, Т.10, № 4, С. 6-17.
90. Лутова Л. А., Долгих Е. А., Додуева И. Е., Осипова М. А., Ильина Е. Л. Изучение
системного контроля деления и дифференцировки клеток растений на примере
опухолевого роста у редиса // Генетика, 2008, Т. 44, №8, С. 1075 – 1083.
91. Лутова Л.А, Додуева И.Е. Роль меристемоспецифичных генов растений в
формировании генетических опухолей // Онтогенез. 2007. Т.38. № 6. С. 420-433.
92. Лутова Л.А. Современные аспекты генетики развития растений // Вавиловский
журнал генетики и селекции, 2013, Т.17, № 4/2, С. 1003-1016.
93. Новикова С.Е., Згода В.Г. Транскриптомика и протеомика в исследованиях
индуцированной дифференцировки лейкозных клеток // Биомедицинская химия.
2015. Т. 61. №5. С. 529 – 544.
94. Орлов Ю.Л. Компьютерное исследование регуляции транскрипции генов эукариот с
помощью данных экспериментов секвенирования и иммунопреципитации хроматина
// Вавиловский журнал генетики и селекции. 2014. Т.18. № 1. С. 193 – 206.
95. Осипова М. А., Долгих Е. А., Лутова Л. А. Особенности экспрессии меристем
специфичного гена WOX5 при органогенезе клубеньков бобовых растений //
Онтогенез, 2011, Т.42, № 4, С. 264–275.
96. Осипова М. А., Долгих Е. А.,. Лутова Л. А Роль транскрипционных факторов WOX и
KNOX в развитии и опухолеобразовании у растений // Экологическая генетика, 2006,
Т.4, №4, С. 3-9.
97. Петров Ю. П. Взаимосвязь роста каллуса и числа клубеньков у гороха посевного
Pisum sativum // Цитология, 2012, Т.54, №12, С. 925-932.65
98. Хатефов Э.Б., Щербак В.С. Роль полиплоидии в селекции сельскохозяйственных
культур // Селекция зерновых культур. 2011. № 2. С. 15 – 16